Soutenance de la thèse de Giacomo Benvenuti (InVibe)

4 juin 2015


Anticipation of a moving bar by neuronal populations in awake monkey V1

Date : 4/6/2015, 14.30h

salle Henri Gastaut, INT

Membres du Jury

  • Pr. François Féron – CNRS, Aix-Marseille Université – President
  • Pr. Yves Trotter - CNRS, Universite Toulouse III – Rapporteur
  • Pr. Patrick Cavanagh – CNRS, Universite Paris descartes – Rapporteur
  • Pr. Yves Frégnac - CNRS, Gif-sur-Yvette – Examinateur
  • Dr. Guillaume Masson – CNRS, Marseille – Examinateur
  • Dr. Frederic Chavane – CNRS, Marseille – Directeur de thèse

RESUME

L’intégration du mouvement est un processus visuel fondamental présent dans toutes les espèces et qui supporte de nombreux comportements visuo-moteurs. Des décennies d’études expérimentales et théoriques ont été menées dans ce domaine, dominées par le l’approche classique « feed-forward ». Dans ce cadre, les stimuli visuels utilisés sont traditionnellement de longue durée, cycliques et centrés sur le champ récepteur des neurones enregistrés. À l’opposé, les entrées naturelles, comme un objet se déplaçant le long d’une trajectoire, sont dynamiques et non-stationnaires. Cependant, il est encore largement inconnu comment de tels stimuli sont intégrés par le système visuel. Plusieurs observations psychophysiques chez l’homme soutiennent l’idée que le système visuel tire profit des informations de mouvement le long de la trajectoire. Notre performance de détection et de discrimination du mouvement dépend en effet de la longueur de la trajectoire du stimulus et aussi de sa géométrie. Quelques modèles ont été proposés pour définir un mécanisme qui explique ces observations en présupposant que l’information de mouvement le long de la trajectoire soit intégrée par le biais d’un mécanisme impliquant des interactions latérales et la propagation d’un signal prédictif d’anticipation. Dans cette thèse, j’ai examiné comment les neurones du cortex visuel primaire (V1) chez le singe éveillé intègrent un objet en translation. Est-ce que la trajectoire du stimulus peut influencer l’intégration neuronale au-delà du champ récepteur classique ? Est-ce que cette intégration affecte également l’encodage de la nature du stimulus ?, Pour répondre à ces questions, nous avons présenté une barre se déplaçant le long d’une trajectoire tout en enregistrant l’activité neuronale dans V1. Nous montrons, en utilisant trois techniques complémentaires, qu’une barre se déplaçant le long d’une trajectoire génère une accumulation progressive d’une activité supraliminaire anticipatoire qui émerge de la propagation intriquée de l’activité intra- et inter-corticale. Nous avons proposé un modèle simple qui explique pleinement la dynamique de ces événements anticipatoires. Afin de déterminer si une telle activité anticipée contient des informations sur la nature du stimulus, nous avons développé une nouvelle méthode pour décoder dynamiquement la réponse de la population de neurones de V1. Nos résultats montrent que la direction globale de stimulation et l’orientation peuvent être décodées de manière dynamique le long de la trajectoire de stimulation de l’activité supraliminaire d’une population neuronale. En conclusion, nous avons montré pour la première fois chez le singe éveillé, l’émergence d’une réponse anticipatoire sélective à la direction et l’orientation. Cette anticipation est le fruit de la convergence d’activité intra-corticale qui active la cellule avant l’entrée retino-thalamique et d’activité rapide et diffuse en retour d’aires supérieures. Les neurones de V1 neurons sont donc capables d’anticiper des positions futures d’un objet en movement, expliquant partiellement l’effet “flash-lag”. La propagation convergente d’activité de différentes origines corticales pourrait être utilisé par le système visuel pour éliminer dynamiquement le bruit et les ambiguïtés inhérentes au mouvement visuel. Ainsi, la population de V1 participerait dynamiquement à résoudre le problème de l’ouverture. Ces résultats montrent que les stimuli non-stationnaires sont traités dynamiquement par un réseau de connectivité latérale étendu dépassant largement le modèle courant classique « feedforward » hiérarchique.

ABSTRACT

Motion integration is a fundamental visual computation present in all visual species that roots many visuo-motor behaviors. Decades of experimental and theoretical studies have been conducted in that field, dominated by the classical feed-forward framework, using long lasting stimuli, cycling and centered on the receptive field of the recorded neurons. In stark contrast, realistic inputs, such as an object moving along a trajectory, are dynamic and non-stationary. However, is still largely unknown how such stimuli are integrated by the visual system. Several psychophysical observations in humans support the idea that the visual system dynamically integrates motion information also along the trajectory of the stimuli. Our performance in motion detection and discrimination depends indeed on the trajectory length of the stimulus and also on its geometry. A few models have been proposed to support these observations. These models presupposed that motion information is integrated in space-time along the trajectory through a mechanism involving lateral interactions and propagation of an anticipatory predictive signal. In this Ph.D. I investigated how neurons in the primary visual cortex (V1) of alert monkeys process a translating bar. Can a trajectory influence the neuronal integration beyond the classical receptive field through lateral interactions ? Does such integration affects the encoding of the stimulus properties at the single cell and the neural population levels ? To address these questions, we presented to the fixating monkey, a bar moving along a straight trajectory, while we were recording from V1 cortex. To study the effect of spatio-temporal neuronal integration, we manipulated the trajectory length of the bar before entering the classical receptive field of the cell and the orientation of the bar. We show, using three complementary techniques that a bar moving along a trajectory generates a gradual build-up of anticipatory spiking activity that emerges from the intricate propagation of activity through long-range intra-cortical interactions and feedback from higher areas. We proposed a simple model that fully captures the timing of these anticipatory events. To investigate whether such anticipatory activity contains information about the stimulus identity, we developed a new method to dynamically decode the V1 neural population response. Our results show that the global stimulus direction and orientation can be decoded dynamically along the stimulus trajectory from the spiking activity of a neuronal population. In conclusion, we show for the first time in the awake monkey, the emergence of a direction and orientation tuned anticipatory response. This anticipation is most probably resulting from intra-cortical nested convergence of activity that drives the cell before the feedforward input, altogether modulated by fast and diffuse feedback. V1 neurons are thus able to anticipate future locations of a moving object, that could subtend partially the flash-lag effect. The information converging from different cortical origins along the stimulus trajectory could also be used by the visual system to get rid of noise and ambiguities in motion processing, providing a global and dynamic solution to the aperture problem for displacing stimuli. These results show that-stationary stimuli are dynamically processed by an extended lateral network beyond the feed-forward, hierarchical mainstream.

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